影片延续了《犬夜叉》TV版的主线剧情，开篇以击败奈落后的短暂和平为序幕。戈薇回到现代稍作休整，犬夜叉与七宝在战国时代继续搜寻四魂玉碎片。弥勒法师为解除风穴诅咒而云游，珊瑚则与云母同行，处理各地的妖怪事件。此时，被封印于镜中的古代女巫神久夜悄然苏醒。她利用具有穿越时空之力的“梦幻城镜”，企图连接现代与战国时代，制造永恒的黑暗之夜。神久夜拥有强大的幻术与不死之力，她的阴谋逐渐影响到两个时空的平衡。当戈薇再度穿越食骨之井返回战国时代时，发现异常的天象与神秘的镜之碎片。犬夜叉一行在调查中遭遇神久夜的分身袭击，得知其野心后，决定主动闯入镜中幻境——一座悬浮于时空夹缝的梦幻之城。在梦幻城内，团队成员面临各自内心的幻象考验：犬夜叉与戈薇的羁绊、弥勒对未来的抉择、珊瑚对族人的思念。他们必须克服心魔，同时应对神久夜操纵的镜像妖怪军团。最终，通过戈薇破魔之矢与犬夜叉铁碎牙的合力，结合团队信任的力量，他们击碎了梦幻城镜的核心，将神久夜重新封印，恢复了两个时代的和平。